DETERMINACION PRELIMINAR DE SUBCASTAS EN OBRERAS DE
ACROMYRMEX LOBICORNIS EMERY 1887 (HYMENOPTERA: FORMICIDAE)

PRELIMINARY DETERMINATION OF WORKER SUBCASTES OF ACROMYRMEX
LOBICORNIS EMERY 1887 (HYMENOPTERA: FORMICIDAE)

Estela M. Quirán¹, Bárbara M. Corró Molas¹, Valeria E. Caramuti¹ & Jaime Bernardos^1,2

¹ Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de La Pampa, Uruguay 151, 6300, Santa Rosa, La Pampa, Argentina. E-mail: emquiran@cpenet.com.ar

² Centro de Zoología Aplicada, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. E-mail: jaimeber@ssdnet.com.ar

RESUMEN

En la estructura social de formícidos se distingue una casta de individuos sexuados encargada de la reproducción y una casta de individuos estériles u obreras encargada del resto de las tareas de la sociedad, tales como cuidado de la prole, construcción del nido y defensa. Dentro de la casta obrera puede existir división de labores, reconociéndose en algunas especies subcastas polimórficas o poliéticas. El objetivo del presente trabajo fue determinar si las variaciones morfológicas entre las obreras de Acromyrmex lobicornis Emery 1887 permiten separar a la casta obrera en subcastas, y si esta variación está relacionada con alguna/s tarea/s en particular. Se colectaron obreras en tres sitios del nido: túmulo, honguera y camino y en laboratorio se tomaron las medidas corporales. Los datos fueron sometidos al análisis de discriminantes. De los resultados se obtiene que en A. lobicornis se diferencian dos subgrupos morfológicos con funciones particulares.

Palabras claves: Attini, hormigas cortadoras, casta obrera, división de labores.

ABSTRACT

In the social structure of Formicidae there is a caste of sexed members in charge of reproduction and a caste of sterile members or worker ants in charge of the rest of the works of the society. Subcastes can ofter be identified within the worker caste. The aim of the present work is to determine if morphological variations allow separate worker caste from Acromyrmex lobicornis Emery 1887 in subcastes. We identified two morphologically distincts subcastes with different functions.

Keywords: Attini, leaf cutting ants, worker caste, division of labour.

INTRODUCCION

Los nidos de insectos eusociales son vistos como un sistema biológico complejo constituido por individuos donde la división de labor ocurre en relación a la función reproductora y a las tareas no reproductoras o tareas cotidianas (Sendova & Franks 1999; Hölldobler & Wilson 1990). Tal división de labor entre los individuos promueve la eficiencia de la organización como un todo (Hölldobler & Wilson 1990; Bourke & Franks 1995; Wetterer 1999; Sendova & Franks 1999).

En la estructura social del nido, un grupo de individuos que realiza una labor especializada y caracterizado por un tipo morfológico particular, una clase de edad o un estado fisiológico se conoce como casta (Hölldobler & Wilson 1990).

En los formícidos, las funciones reproductoras son asumidas por los individuos sexuados o alados que forman la casta de sexuados. Los individuos estériles constituyen la casta de obreras y son los encargados de las labores de defensa, construcción del nido, cuidado de la prole y sustento de la sociedad (Hölldobler & Wilson 1990). La división de labor dentro de la casta obrera constituye un factor fundamental para el éxito ecológico de las hormigas (Wilson 1987). Algunos autores sostienen que la división de labor en las colonias de hormigas está basada sobre una extensa flexibilidad comportamental de las obreras, en contraposición a la presencia de obreras con especializaciones morfológicas para realizar tareas fijas (Bourke & Franks 1995). La especialización de los individuos conduce a que ellos sean inapropiados para realizar cualquier tarea fuera de su especialidad (Bourke & Franks 1995). En el contexto del nido, un sistema basado en estas especializaciones físicas es incapaz de responder rápidamente a un cambio ambiental requiriendo un ajuste a gran escala de la composición de la casta obrera (Bourke & Franks 1995).

Si en el interior de la casta obrera, los individuos se desarrollan hacia formas o tamaños diferentes pueden dar lugar a la identificación de subcastas. Estas pueden ser subcastas morfológicas cuando existen variaciones anatómicas entre los individuos (casta obrera polimórfica), y/o subcastas poliéticas cuando hay división de labores (polietismo físico) (Hölldobler & Wilson 1990). Bourke & Franks (1995) mencionan que las subcastas morfológicas muestran diferencias comportamentales cualitativas que no son solamente atribuibles a las variaciones cuantitativas del tamaño.

Una casta obrera polimórfica es encontrada aproximadamente en el 20% de los géneros de hormigas (Bourke & Franks 1995). En algunas especies de hormigas, el polimorfismo entre las obreras está acentuado distinguiéndose fácilmente las subcastas morfológicas (Oster & Wilson 1978; Hölldobler & Wilson 1990). En otras, si bien hay polimorfismo, la variación de tamaño de las obreras es continua y las subcastas morfológicas son determinadas a partir del agrupamiento de roles (Sudd & Franks 1987).

Algunos autores han estudiado el polimorfismo e identificado las subcastas a través de la distribución de los tamaños de obreras dentro del nido mencionando que la abundancia de obreras de cada clase de tamaño producidas debería responder a las necesidades y a la edad de la colonia (Hölldobler & Wilson 1990; Wetterer 1999). Wetterer (1999) menciona que en todas las especies de hormigas cortadoras de hojas (tribu Attini) estudiadas, las colonias más grandes tienen una distribución de tamaños de obreras más amplia y producen obreras mayores, de talla más grande. En el caso de las hormigas dimórficas de Pheidole, Wilson (1984) menciona que el número de obreras mayores en los nidos fue incrementado cuando aumentaron las tareas realizadas por estas obreras. Wetterer (1999) sugiere que, cuanto más grande es el nido de Acromyrmex volcanus Wheeler menor es la formación de obreras mayores mientras se producen alados. Traniello (1989) indica en Veromessor pergandei Mayr que el tamaño corporal de las obreras cambió a través de los ciclos estacionales acorde a los niveles de disponibilidad del recurso alimenticio (semillas), al tiempo de forrajeo y a la producción de alados.

Entre los formícidos, las hormigas cortadoras de hojas de los géneros Atta Fabricius y Acromyrmex Mayr (Tribu Attini) se caracterizan por tener una casta obrera altamente polimórfica. Tal polimorfismo aparece estrechamente relacionado a la habilidad de estas hormigas para colectar vegetales frescos y producir la degradación inicial de los mismos antes de ser incorporados al hongo (Hölldobler y Wilson 1990).

En las especies de Atta se reconocen hasta cuatro subcastas y sólo aquí se observa un grupo de hormigas encargadas de la defensa del nido (subcasta de soldados) (Weber 1972; Hölldobler y Wilson 1990; Wetterer 1999). En Atta sexdens (Linnaeus) y en las grandes colonias de Atta cephalotes (L.) y Atta texana Buckley se reconocen las cuatro subcastas: jardineras-cuidadoras de la prole; generalistas dentro del nido; forrajeadoras-excavadoras y defensoras. En estos nidos las obreras se producen en un amplio y continuo rango de tamaños, desde menores a mayores (Wetterer 1999) y aunque existen variaciones morfológicas que permiten diferenciar a las forrajeadoras-excavadoras como las obreras medianas y a las defensoras como obreras mayores, las cuatro subcastas están segregadas principalmente en base a grupos de roles (Wilson 1980; Sudd & Franks 1987; Hölldobler & Wilson 1990).

En el género Acromyrmex, el polimorfismo de las obreras ha sido poco estudiado aunque se sabe que las obreras presentan variados tamaños y desempeñan diferentes funciones (Della Lucía 1993). Hölldobler & Wilson (1990) mencionan que por lo menos una especie de Acromyrmex es polimórfica con dos subcastas. En Acromyrmex subterraneus subterraneus Forel, Della Lucía (1993) sugiere la existencia de tres subcastas polimórficas: mínimas, medias y máximas, en base a la variación anatómica de la glándula de veneno. Sin embargo, la autora menciona que no son subcastas poliéticas. En Acromyrmex octospinosus (Reich) y Acromyrmex volcanus las obreras son fuertemente dimórficas y se diferencian fácilmente según el ancho cefálico en obreras mínimas, las cuales permanecen dentro del nido atendiendo el jardín del hongo y la prole, y obreras máximas que dejan el nido para forrajear y también actúan como defensoras (Wetterer 1993, 1999). En Acromyrmex coronatus (Fabr.), los nidos producen obreras con tamaños que varían en un rango estrecho, siendo las obreras más grandes las que realizan el forrajeo (Wetterer 1999) pero no se menciona una diferenciación en subcastas.

La gran variación del polimorfismo de obreras entre las especies de hormigas cortadoras (Atta y Acromyrmex) estaría relacionada, en parte, a las diferencias en los sistemas de forrajeo, lo cual implica diferencias en las estrategias de cosecha y diferencias en los materiales cosechados (Wetterer 1999).

El siguiente trabajo es un estudio preliminar para determinar si las variaciones morfológicas en las obreras de Acromyrmex lobicornis Emery permiten separar a la casta obrera en subcastas morfológicas, y si esta variación está relacionada con alguna/s tarea/s en particular. Acromyrmex lobicornis habita ambientes áridos y semiáridos (Kusnezov 1956; Bonetto 1959) cosechando monocotiledóneas y dicotiledóneas (Fowler et al. 1990; Pilati et al. 1997).

MATERIAL Y METODOS

Se utilizaron dos hormigueros de A. lobicornis ubicados en el Campo de Enseñanza de la Universidad Nacional de La Pampa (Santa Rosa, La Pampa, Argentina, 36º37'S, 64º18'W).

Se eligieron tres tareas de la colonia llevadas a cabo por las obreras y se determinaron los sitios de muestreo como los lugares del nido donde esas actividades eran realizadas. Los sitios resultantes fueron:

- camino o sendero de cosecha: donde se encuentran las hormigas que realizan el corte y transporte exterior de los materiales vegetales. Las hormigas fueron colectadas a un metro del túmulo sobre dos senderos.

- túmulo: donde se encuentran las hormigas que realizan actividades de excavación, de descarte de la basura, de mantenimiento y construcción del túmulo.

- honguera: donde están las hormigas que cuidan del hongo y de la prole.

La recolección de obreras se realizó el 19-II-96 y el 4-XI-96. De cada sitio se extrajeron 60 individuos en febrero y 100 en noviembre. El material de los senderos y túmulos se obtuvo mediante pinzas entomológicas y el de las hongueras se extrajo en laboratorio a partir de la porción de hongo colectada del nido. Las hormigas se fijaron en alcohol 70%.

A cada hormiga recolectada en febrero se le midió el ancho de la cabeza detrás de los ojos y el largo de la cabeza (sin mandíbulas, con una línea recta imaginaria media, desde el borde apical del clípeo hasta el borde occipital más externo, en vista frontal) (Wilson 1978, 1980). A los individuos recolectados en noviembre se les midió además, longitud del escapo (sin cóndilo basal), longitud del tórax (incluyendo solamente el tronco, sin pecíolo y postpecíolo), longitud del gaster y longitud total (con una línea imaginaria media que une el borde apical del clípeo y el extremo del gáster sin considerar las mandíbulas). Las medidas se obtuvieron mediante un microscopio estereoscópico Kyowa con aumento 45X y ocular micrométrico.

Cada hormiga fue debidamente rotulada según el sitio donde fue recolectada: honguera, túmulo y sendero de cosecha. Los datos fueron tratados mediante un Análisis de Discriminantes por el método "paso a paso" y por la técnica de clasificación de Jackknife.

El modelo de simulación permite incorporar y extraer variables de la función discriminante de acuerdo a un criterio de agrupamiento prestablecido. En este caso, el criterio fue separar las hormigas según el sitio de recolección y las tareas que realizan en los mismos. Este procedimiento se realiza "paso a paso", dado que ingresa al modelo primero la variable que más contribuye a la discriminación. Se recalculan las contribuciones de las variables y se puede incorporar una o salir otra hasta lograr el modelo final.

De esta manera, se eliminan del modelo las variables que no aportan a la discriminación entre grupos, logrando un modelo con un número menor de variables.

Finalmente para evaluar el buen funcionamiento del modelo de clasificación se usó el método de Jackknife. Este método excluye una observación de la muestra correspondiente al primer grupo y calcula la función discriminante con las observaciones restantes. Luego se clasifica la observación separada previamente y se repite el procedimiento para cada una de las observaciones. La proporción de individuos mal clasificados es un estimador de la probabilidad de error (Afiffi & Azen 1979).

RESULTADOS

De los datos registrados el día 19-II-96 se obtuvo un 92% de clasificaciones correctas (Tablas I y II) de las subdivisiones, determinando tres subgrupos polimórficos y seleccionando las dos variables medidas: ancho y largo cefálico (Fig.1).

Tabla I . Valores medios (+/- Desvío Standard) del ancho y largo cefálico
de las hormigas correspondientes a tres sitios de muestreo (febrero 1996).

Table I. Mean head width and head length (SD) of ants found
at three study sites (february 1996).

Tabla II. Resultados de la Clasificación de Jackknife del muestreo de febrero-1996.

Table II. Jackknife classification for samples taken on february 1996.

Figura 1. Mapa territorial que muestra la separación en tres subgrupos morfológicos considerando dos variables (febrero 1996) C.-camino; H.-honguera; T.-túmulo. Figure 1. Territorial map (february 1996) showing three morphological subgroups (C: trail; H: fungus garden; T: mound) when two variables are selected (see Results). Overlap of different groups is indicate by an asterisk (*).

Del análisis de los datos correspondientes al día 4-XI-96 (Tabla III), se determinó un 76% de clasificaciones correctas (Tabla IV), coincidiendo con la determinación de tres subgrupos polimórficos del muestreo anterior (Fig. 2). Pero, debido a la disminución en el porcentaje de clasificaciones correctas con respecto a los resultados de febrero, se realizó un segundo análisis, en el cual se consideraron a las hormigas de los sitios "camino" y "túmulo" como un solo conjunto de datos. De esta forma, se obtuvo un 87% de clasificaciones correctas (Tabla V) determinando dos subgrupos. En ambos casos, el análisis seleccionó cinco de las seis variables medidas.

Figura 2. Mapa territorial que muestra la separación en tres subgrupos morfológicos considerando seis variables (noviembre 1996). Los asteriscos indican la superposición de los subgrupos. C.-camino; H.-honguera; T.-túmulo. Figure 2. Territorial map (november 1996) showing three morphological subgroups (C: trail; H: fungus garden; T: mound) when all variables are selected. Overlap of different groups is indicated by an asterisk (*).

Tabla III. Valores medios (+/- Desvío Standard) de las variables medidas sobre las hormigas
correspondientes a tres sitios de muestreo (noviembre 1996).

Table III. Mean values (SD) of variables measured on ants sampled
at three sites (November 1996).

Sitios de muestreo	Nº de hormigas	Ancho cefálico (mm)	Longitud cefálica (mm)	Longitud escapo (mm)	Longitud tórax (mm)	Longitud gáster (mm)	Longitud total (mm)
camino	100	1,84	1,51	1,71	2,32	1,59	5,94
		(0,31)	(0,23)	(0,22)	(0,37)	(0,25)	(0,96)
túmulo	100	1,86	1,55	1,61	2,31	1,67	6,15
		(0,43)	(0,32)	(0,32)	(0,45)	(0,29)	(1,13)
honguera	100	1,00	0,89	0,90	1,29	1,10	3,79

Tabla IV. Clasificación de Jackknife del muestreo de noviembre 1996.

Table IV. Jackknife classification for samples taken on November 1996.

Grupo	Porcentaje correcto
Camino	78
Honguera	87
Túmulo	62
Total	75,7

Tabla V. Clasificación de Jackknife del muestreo de noviembre
1996, agrupando los sitios "camino" y "túmulo".

Table V. Jackknife classification grouping
"trail" and "mound" (november 1996).

Grupo	Porcentaje correcto
Honguera	82
Camino y Túmulo	92
Total	87

DISCUSION Y CONCLUSIONES

El presente análisis de la variación del tamaño de las obreras de A. lobicornis llevó a la segregación de la casta obrera. En el estudio, se partió de considerar a priori la existencia de tres sitios en un nido (camino, túmulo y honguera) donde las obreras realizaron tareas diferentes y donde sería factible encontrar obreras con tamaños corporales distintos asociados a tales tareas. De este modo, encontramos las hormigas más pequeñas en la honguera, donde llevaron a cabo las labores de cuidado del hongo y de la prole; las hormigas más grandes en el camino, siendo las que realizaron el corte y transporte de los materiales vegetales a la colonia; y las hormigas medianas en el túmulo, donde trabajaron en la construcción del nido. Si bien estos tres subgrupos fueron diferenciados en febrero (obreras pequeñas, medianas y mayores), en noviembre se distinguieron con un mayor porcentaje de clasificaciones correctas sólo dos subgrupos (obreras pequeñas y mayores).

Las obreras que atendieron el hongo se separaron fácilmente del resto tanto en noviembre como en febrero, por presentar las menores dimensiones corporales y realizar las tareas dentro del nido. Esto coincide con la subcasta de obreras mínimas encontrada en Ac. volcanus y Ac. octospinosus (Wetterer 1999).

En cambio, las hormigas que cumplieron las tareas de construcción del túmulo y de cosecha de materiales mostraron una continuidad en la variación del ancho cefálico en el muestreo de noviembre pero no en febrero. Como fue mencionado anteriormente, la separación morfológica entre estas obreras llevó a considerar dos grupos de tamaños de obreras sólo en febrero.

Las diferencias en la segregación de las obreras del túmulo y del camino en los dos momentos del año estudiados pueden ser un indicio de que la producción de obreras de distinto tamaño destinadas a las labores de cosecha y de construcción del túmulo sea variable a través del año. La variación podría responder a las necesidades de la colonia a lo largo del año como sucede en los nidos de Veromessor pergandei (Traniello 1999) o al tipo de material cosechado (Wetterer 1999). En febrero, las hormigas cosechadoras fueron distinguiblemente más grandes que las que trabajaron en el túmulo y mostraron en promedio un ancho cefálico mayor que las hormigas cosechadoras de noviembre. Es posible que el material vegetal cortado y transportado en ese momento del año requiera de la producción de hormigas con tamaños corporales mayores. Por el contrario, en noviembre las hormigas que cosecharon tuvieron en promedio un ancho cefálico suavemente menor que las del túmulo, es decir, los tamaños de las hormigas cosechadoras y trabajadoras en el túmulo fueron similares. En ese momento, es probable, que no sea necesario producir obreras de mayor tamaño para la cosecha ya que las obreras de tamaño medio podrían realizar tales labores. Según estas observaciones y en relación a los estudios de Bourke & Franks (1995), se puede sugerir que las obreras de tamaños intermedios serían flexibles en cuanto a las tareas que podrían realizar, mientras que las obreras con los tamaños mayores extremos serían producidas en algún momento del año para ser destinadas a tareas de cosecha principalmente.

Por otro lado, es posible que la producción de obreras de tamaños mayores fuera menor en esta época debido a la formación de alados como fue mencionado para Acromyrmex volcanus (Wetterer 1999) y por lo tanto la representación de obreras mayores en el nido no sería suficiente para llevar a la segregación según el tamaño corporal.

Por lo expuesto anteriormente y considerando que en los estudios hechos hasta el momento sobre la casta obrera en especies de Acromyrmex sólo se han diferenciado hasta dos subcastas morfológicas (Wetterer 1999; Hölldobler & Wilson 1990), sería apresurado interpretar a partir de nuestros datos la presencia de tres subcastas morfológicas en A. lobicornis, aunque en un momento del año aparecieron tres subgrupos morfológicos distintos realizando diferentes tareas. Si bien A. lobicornis coincide con A. volcanus y A. octospinosus en que se distingue una subcasta de obreras máximas de una subcasta de obreras mínimas, difiere con estas especies en que presenta obreras de tamaños intermedios capaces de realizar varias tareas. Este hecho podría estar relacionado al tipo de ambiente donde se distribuyen naturalmente los de Acromyrmex lobicornis, como mencionan Bourke & Franks (1995).

Finalmente, se sugiere que A. lobicornis presenta una subcasta de obreras mayores cuyas dimensiones cefálicas varían en un amplio rango. Y la producción de obreras dentro de ese rango desde tamaños intermedios a tamaños máximos es variable en distintos momentos del año.

Teniendo en cuenta principalmente el ancho de la cabeza, se puede decir que en A. lobicornis hay evidencias de la existencia de una casta obrera polimórfica, con dos subcastas, coincidiendo con lo mencionado en la bibliografía para el género y para algunas especies de Acromyrmex (Hölldobler & Wilson 1990; Wetterer 1999).

En trabajos posteriores sería necesario estudiar el polimorfismo a través de las relaciones entre la ecología de forrajeo y la edad de los nidos de Acromyrmex lobicornis con la variación en la producción de obreras mayores de distintos tamaños y cumpliendo diferentes funciones en el nido.

Fecha de recepción: 27.06.2000
Fecha de aceptación: 06.03.2001

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