Competencia en Cladocera: implicancias de la sobreposición en el uso
de los recursos tróficos

Competition in Cladocera: implications of the trophic
resources use overlap

GINGER MARTINEZ & VIVIAN MONTECINO

Laboratorio de Limnología, Departamento de Ciencias Ecológicas, Facultad de Ciencias, Universidad de Chile,
Casilla 653, Santiago, Chile, e-mail: bioptica@uchile.cl

RESUMEN

A pesar que numerosa evidencia demuestra el uso de diferentes estrategias de alimentación entre cladóceros, la clásica descripción de una conducta alimentaria pasiva ha conducido a una subestimación de la sobreposición de nicho trófico sobre sus patrones de coexistencia. En condiciones de microcosmos, se mantuvieron experimentos pareados de dinámica poblacional de los cladóceros Moina micrura (Moinidae) y Ceriodaphnia dubia (Daphnidae), especializados en los recursos Chlorella sp. y Oocystis sp. (Chlorococcales) respectivamente y del generalista Daphnia ambigua (Daphnidae), durante 35 - 45 días. Mientras que los especialistas M. micrura y C. dubia no dieron evidencias de competencia, la presencia de cada uno produjo un significativo decrecimiento de la densidad del generalista D. ambigua, ocasionando en algunos casos su extinción. A pesar que las dinámicas poblacionales de cada especialista fueron afectadas cualitativamente por la presencia del generalista, no hubo efecto de esta especie sobre las densidades, resultando una interacción asimétrica entre cada especialista con el generalista. Estos resultados demuestran que la conducta alimentaria y la sobreposición en el uso de los recursos serían condiciones determinantes en la composición de ensambles de cladóceros.

Palabras clave: competencia interespecífica, estrategias alimentarias, nicho trófico, cladóceros.

ABSTRACT

Although numerous evidence reveals the use of different feeding strategies among cladocerans, the impact of trophic niche overlap on their patterns of coexistence has been underestimated due to the classical description of passive feeding behavior. Under microcosm conditions, paired experiments of population dynamics were conducted for the cladocerans Moina micrura (Moinidae) and Ceriodaphnia dubia (Daphnidae), specialists on the resources Chlorella sp. and Oocystis sp. (Chlorococcales) respectively, and for the generalist species Daphnia ambigua (Daphnidae), during 35 - 45 days. While, the specialists M. micrura and C. dubia did not show evidences of competition, their presence lead to a significant decrease in the density of the generalist D. ambigua and in some cases even led to extinction. Although the generalist qualitatively affected the dynamics of each specialist, it did not affect their density, thus resulting in an asymmetrical interaction among each specialist with the generalist species. These results demonstrate that the feeding behavior and resource use overlap should be determinant conditions in the composition of cladoceran assemblages.

Key words: interspecific competition, feeding strategies, trophic niche, cladocerans.

INTRODUCCION

Los patrones de coexistencia y dominancia competitiva en los ensambles del zooplancton límnico han sido atribuidos principalmente tanto a factores externos (Chi-Hsian & Armitage 1980, Sommer et al. 1986, Kirk 1991, Weider 1992, Bengtsson 1993) como a las complejas interacciones que surgen de la concurrencia entre las especies (DeMott 1983, MacQueen et al. 1986, Kerfoot & Sih 1987). Entre las interacciones, la competencia interespecífica ha sido considerada un mecanismo relevante en la estructura de las comunidades zooplanctónicas (Allan 1973, Neill 1975, Lynch 1977, 1978, DeMott & Kerfoot 1982, Hebert 1982, Smith & Cooper 1982, MacIsaac & Gilbert 1989, Boersma 1995, Hu & Tessier 1995), ello debido a que la baja disponibilidad de los recursos alimentarios representa una condición limitante para el crecimiento de estas poblaciones (Lampert 1985).

Dado que la ingesta de alimento en los cladóceros es descrita como consecuencia de una restricción física debido al tamaño de las partículas (Geller & Müller 1981, Gophen & Geller 1984, Brendelberger 1985), los patrones de competencia entre las especies han sido explicados en función del tamaño de los individuos (Wilson 1975, Neill 1975, Makarewicz & Likens 1975, Hebert 1982, DeMott & Kerfoot 1982, Kirk 1991), subestimándose cualquier mecanismo de selectividad del alimento. Las diferencias en habilidad competitiva entre cladóceros surgen como consecuencia de atributos y conductas alimentarias variables (DeMott 1982, 1985, DeMott & Kerfoot 1982, Goulden et al. 1982, Bern 1990a). A pesar que el tamaño corporal es una variable importante para predecir habilidad competitiva entre cladóceros (Brooks & Dodson 1965, Wilson 1975, Tillmann & Lampert 1984, Romanovsky & Feniova 1985, MacIsaac & Gilbert 1989, Gliwicz 1990), son numerosas también las evidencias que muestran complejas conductas asociadas al consumo de los recursos (DeMott 1982, 1985, Richman & Dodson 1983, Butler et al. 1989, Bern 1990b). Estos estudios han revelado eficiencias de consumo y umbrales de alimentación que difieren en función de atributos morfológicos (McNaught et al. 1980), valor nutricional (Richman & Dodson 1983, Meise et al. 1985, Bern 1990b), sabor (DeMott 1986) y niveles de toxicidad (Gulati et al. 1985) de las partículas de alimento. También se ha demostrado que los cladóceros modifican su respuesta alimentaria dependiendo de la concentración de alimento (Goulden et al. 1982, Smith & Cooper 1982, Porter et al. 1983, Romanovsky & Feniova 1985, Martínez 2000), lo que junto al resto de evidencias, sugiere que mecanismos alternativos al tamaño de los consumidores subyacen a la generación de patrones comunitarios. Por lo tanto, debido a la significativa relevancia que tendrían las estrategias alimentarias en la composición de estos ensambles, en este estudio se aborda la siguiente pregunta ¿es la coexistencia interespecífica entre cladóceros explicable en términos de un uso diferencial de los recursos? Como resultado de una segregación por el uso del alimento, se esperaría que las especies especialistas no presentaran evidencias de competencia interespecífica. Bajo el mismo contexto teórico, la coexistencia de especies con sobreposición en el consumo de los recursos debiera producir un patrón de predominio numérico de una de las especies y la potencial exclusión competitiva de la especie subordinada. En condiciones de microcosmos, tres especies de cladóceros con diferentes estrategias de alimentación fueron mantenidas en coexistencia. Mientras que dos de ellas son especialistas en diferentes ítems alimentarios, la tercera presenta un consumo generalizado sobre ambos recursos. Los cladóceros utilizados en este estudio coexisten en el medio natural y son parte del ensamble de zooplancton del lago El Plateado (Ramos et al. 1998). Por el contrario, las especies de microalgas utilizadas como recursos alimentarios provienen de cepas desarrolladas en condiciones de laboratorio y representan ítemes alimentarios comunes para los cladóceros en condiciones naturales.

MATERIAL Y METODOS

Los cladóceros, Moina micrura (Kurz, 1874) (Moinidae), Ceriodaphnia dubia (Richard, 1895) y Daphnia ambigua (Scourfield, 1947) (Daphnidae) (Fig. 1) provienen del lago El Plateado (71º39'W - 33º04'S, Valparaíso, Chile) y se cultivaron durante 1-2 meses en condiciones de laboratorio. Estudios preliminares de oferta alimentaria revelaron el uso de diferentes estrategias de alimentación entre estas especies, bajo las mismas condiciones experimentales ensayadas aquí (Martínez 1999, 2000). Mientras que M. micrura y C. dubia presentan un consumo especializado de las microalgas Clorofíceas Chlorella sp. Beijerinck y Oocystis sp. Nägeli, respectivamente (Fig. 1), D. ambigua no presenta preferencia por el consumo de ambos recursos (Martínez 1999). Stocks de estos cladóceros fueron mantenidos en matraces Erlenmeyer de 1 litro con agua filtrada (0,45 mm) proveniente del lugar de origen y con la adición periódica de inóculos de Chlorella sp. y Oocystis sp. En forma simultánea fueron desarrollados cultivos unialgales y renovados semanalmente con medio artificial PHM-1 (Borowitzka 1988). Todos los cultivos fueron mantenidos a una temperatura de 20 ± 2 ºC, con un fotoperiodo de 12 : 12 (L:O) y bajo 90 µmolm^-2s^-1 emitidos por tubos fluorescentes (Philips^® TLD). Hembras partenogenéticas de al menos la sexta generación de los individuos provenientes del sistema natural, fueron aclimatadas a la concentración y tipo de alimento durante 48 horas previas a cada experimento, de tal modo de estandarizar sus condiciones fisiológicas iniciales. Dos individuos de cada especie fueron inoculados a matraces (N = 3) con 250 ml de medio de cultivo y con microalgas en iguales proporciones y en una concentración total al inicio de 10⁶ cels ml^-1. Antecedentes del comportamiento de cada especie frente a un gradiente de concentración de Chlorella sp. y Oocystis sp. indican el rango de concentración limitante para el crecimiento de cada individuo (Martínez 2000). Cultivos de cada especie (Especie focal) en presencia y ausencia de una segunda (Especie generadora) fueron mantenidos bajo agitación constante para minimizar la sedimentación y homogeneizar la disponibilidad de microalgas. Se realizaron censos de cada población cada 48 horas durante 35 - 45 días con una lupa de luz fría (Leitz Wetzlar) y en cada recuento los individuos fueron transferidos a medio estéril, con una proporción y densidad de microalgas similar a la detectada en el matraz. Para evaluar potenciales interacciones competitivas se compararon las dinámicas poblacionales y los valores de capacidad de carga (K) de cada especie en coexistencia con una segunda respecto de su condición en aislamiento (situación control). Mediante un análisis de varianza para medidas repetidas se obtuvo el término de interacción, parámetro considerado en forma prioritaria para evaluar competencia interespecífica (Gurevitch & Chester 1986). Los valores de K representan la abundancia máxima promedio (N = 3) obtenida en cada condición experimental, los que fueron comparados mediante la prueba no paramétrica de Mann-Whitney (Zar 1984).

RESULTADOS

Moina micrura - Daphnia ambigua

En condiciones de coexistencia, M. micrura afectó significativamente la dinámica poblacional de D. ambigua, lo que fue detectado a través de una disminución en densidades (ANDEVA para medidas repetidas, P = 0,040; Fig. 2a), como por un cambio cualitativo en el patrón de crecimiento de la población (ANDEVA para medidas repetidas, P < 0,001; Tabla 1, Fig. 2a). Sin embargo, a partir del día 30 se observaron escasas diferencias en densidad entre la situación control y tratamiento debido a un aumento de la población de D. ambigua en la condición experimental. El valor de K de D. ambigua disminuyó significativamente en coexistencia con M. micrura respecto del valor alcanzado en condiciones de aislamiento, desde 328 ± 28,4 hasta 83 ± 11,9 ind/l (Mann-Whitney, U = 9,0; P = 0,050; Tabla 2).

A pesar que M. micrura también presentó una dinámica poblacional cualitativamente diferente en presencia de D. ambigua de la observada en el control (ANDEVA para medidas repetidas, P < 0,001; Tabla 1, Fig. 2b), D. ambigua no condujo a una disminución significativa en el valor de K de M. micrura (Mann-Whitney, U = 7,0; P = 0,275; Tabla 2). Además, en condiciones de coexistencia con D. ambigua, M. micrura no se extinguió, a pesar que mostró densidades muy bajas al final del periodo experimental (Fig. 2b). Conjuntamente a lo anterior, M. micrura mostró indicios de un comportamiento oscilatorio observándose dos máximos de abundancia hasta el día 45.

El análisis conjunto entre las especies muestra una interacción competitiva, en donde M. micrura compitió en forma ventajosa frente a D. ambigua.

Ceriodaphnia dubia - Daphnia ambigua

En el patrón de crecimiento de D. ambigua en coexistencia con C. dubia se observó un significativo cambio (ANDEVA para medidas repetidas, P = 0,035; Tabla 1, Fig. 2c). En esta condición, D. ambigua se extinguió en el día 41, a diferencia de lo observado en la condición control, en la que se detectó una paulatina disminución hacia el término del periodo experimental (Fig. 2c). En forma consistente con estos resultados, D. ambigua alcanzó niveles de K significativamente menores en coexistencia con C. dubia respecto de su condición aislada (Mann-Whitney, U = 9,0; P = 0,50; Tabla 2).

El análisis recíproco reveló que, aunque C. dubia presentó un cambio cualitativo en el patrón temporal de sus densidades en presencia de D. ambigua (ANDEVA para medidas repetidas, P = 0,003; Tabla 1, Fig. 2d), la presencia de esta especie no produjo un efecto sobre sus densidades (ANDEVA para medidas repetidas, P = 0,067; Fig. 2d). Ceriodaphnia dubia presentó una mayor densidad y persistió numéricamente a partir del día 20 y hasta el final del periodo experimental en coexistencia con D. ambigua, sin dar evidencias de extinción (Fig. 2d). A pesar de ello, la coexistencia con D. ambigua produjo un decrecimiento del valor de K en C. dubia en relación con su condición aislada (Mann-Whitney, U = 9,0; P = 0,050; Tabla 2).

El análisis entre ambas especies muestra que D. ambigua y C. dubia presentaron una interacción competitiva asimétrica, en que C. dubia compitió en forma ventajosa frente a D. ambigua, ocasionando su extinción.

Moina micrura - Ceriodaphnia dubia

La presencia de M. micrura no afectó el patrón de crecimiento ni las densidades de C. dubia (ANDEVA para medidas repetidas, P = 0,980; Tabla 1, Fig. 2e). En el control y tratamiento, la población de C. dubia describió un rápido aumento y disminución de sus abundancias hacia el final del periodo experimental, sin llegar a extinción (Fig. 2e). De forma similar, la presencia de M. micrura no produjo una disminución de sus valores de K (Mann-Whitney, U = 7,0; P = 0,275; Tabla 2).

La presencia de C. dubia tampoco afectó la dinámica de M. micrura (ANDEVA para medidas repetidas, P = 0,083; Tabla 1, Fig. 2f). El patrón de crecimiento de M. micrura fue similar al observado para C. dubia ya que mostró un rápido crecimiento e igual disminución de sus abundancias bajo cualquier condición experimental (Fig. 2f). El valor de K de M. micrura en presencia de C. dubia no difirió del observado en su condición aislada (Mann-Whitney, U = 6,5; P = 0,376; Tabla 2).

El análisis conjunto muestra que ambas especies no dieron evidencias de competencia interespecífica, puesto que en coexistencia mantienen el patrón de cambio de densidades presentado en condiciones aisladas.

DISCUSION

Los patrones de coexistencia y exclusión competitiva encontrados entre estas especies responderían a la utilización de diferentes estrategias de alimentación. La desventaja numérica de la especie generalista en coexistencia con cada especialista es consistente con el concepto de fenotipo intermedio descrito por MacArthur & Connell (1966). Este concepto predice una mayor eficiencia de consumo por estrategas especializados que por aquellos generalizados en el consumo del alimento, cuando los recursos ofrecidos son disímiles. Las microalgas Chlorella sp. y Oocystis sp. constituyen recursos significativamente diferentes para los cladóceros del estudio. Mientras que Chlorella sp., ha sido comúnmente utilizada como alimento debido a su tamaño, forma palatable y alto valor nutricional (Dawes 1986), Oocystis sp. presenta un bajo valor alimenticio, pudiendo en algunos casos llegar a ser tóxica para muchas especies del zooplancton (Gulati et al. 1985, Soto & Hurlbert 1991). Por lo tanto, las ventajas competitivas sobre D. ambigua surgirían debido a un consumo más especializado y por ello más eficiente de M. micrura y C. dubia sobre cada recurso (Martínez 1999, 2000), lo que explicaría los patrones de coexistencia encontrados entre estas especies de cladóceros.

Daphnia ha sido señalado en forma recurrente como un taxa con un amplio y variado consumo de partículas alimentarias (Bogdan & McNaught 1975, Lampert & Muck 1985, DeMott 1985, 1986, 1988, Butler et al. 1989, Brendelberger 1991, Martínez 1999). Esta condición probablemente haya facilitado la coexistencia de Daphnia spp. con otras especies, debido a que al consumir Oocystis sp. estaría reduciendo su disponibilidad para aquellas especies acompañantes que son afectadas en forma adversa por esta microalga. Por lo tanto, junto con un fenotipo de consumo más eficiente, el patrón de predominio mostrado por M. micrura y C. dubia en coexistencia con D. ambigua, estaría respondiendo también a un proceso de facilitación interespecífica, puesto que la coexistencia con un generalista les generaría dinámicas poblacionales más sostenidas en el tiempo.

Cabe señalar que las diferencias de tamaño entre las especies de cladóceros podrían contribuir a explicar los patrones poblacionales anteriormente descritos. Mientras que Gliwicz (1990) sostiene que las especies con mayor tamaño serían mejores competidores sobre aquellas más pequeñas, esta situación se invierte al disminuir la disponibilidad de alimento (Tillmann & Lampert 1984, Romanovsky & Feniova 1985). Debido a que durante el periodo experimental, la concentración de microalgas varió desde una condición de alta a muy baja densidad, las especies de cladóceros habrían modificado la eficiencia de consumo, alternando sus habilidades competitivas. En este contexto, la baja disponibilidad de alimento detectada en gran parte del periodo, habría propiciado el predominio de la especie de menor tamaño C. dubia sobre D. ambigua. Sin embargo, en coexistencia con M. micrura, las ventajas de un menor tamaño estarían siendo contrarrestadas por el uso de estrategias complementarias entre C. dubia y M. micrura, impidiendo la competencia entre estas especies.

Al patrón de coexistencia presentado entre las especies especialistas se agrega también un probable rol de la segregación espacial entre los individuos. Durante el transcurso de los experimentos se observó una separación espacial entre las especies a través del eje vertical de los contenedores, causado por una mezcla incompleta del medio. Mientras que M. micrura sistemáticamente se encontró concentrada en la superficie de los matraces, C. dubia se observó principalmente asociada al fondo de éstos, probablemente debido a una acumulación de microalgas por sedimentación. Estas observaciones sugieren que además de un proceso competitivo por explotación de los recursos alimentarios, probablemente la competencia por interferencia sería un factor importante en la composición específica de los ensambles de cladóceros en condiciones de microcosmos.

Los resultados obtenidos en este estudio permiten señalar que en condiciones de cultivo, la estrategia de consumo generalizada de D. ambigua generaría sobre cladóceros con conductas más especializadas, un patrón de densidades más persistentes en el tiempo. La escasa sobreposición en el eje trófico mostrada entre M. micrura y C. dubia conduciría a un patrón de coexistencia, a la vez que la sobreposición detectada entre estas especies y D. ambigua generaría grados variables de competencia y la eventual exclusión de la especie subordinada. Cladocera es el grupo de microcrustáceos más abundante de los sistemas acuáticos límnicos y por ello consideraciones de la sobreposición de uso en la dimensión trófica constituyen un aporte al conocimiento de los mecanismos que regulan la estructura y composición de las comunidades del zooplancton límnico.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio fue financiado por el Proyecto de Investigación DTI 090-94, Universidad de Chile, como parte del trabajo de Tesis de Maestría de la primera autora. Deseamos agradecer a Rodrigo Medel por su constante apoyo teórico durante el desarrollo del estudio, así como a Luis Zúñiga y Rodrigo Ramos por la asesoría en numerosos aspectos teóricos y prácticos. Dos revisores anónimos contribuyeron en forma significativa a mejorar el manuscrito.

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Editor Asociado P. Ojeda
Recibido el 25 de octubre de 1999; aceptado el 31 de agosto de 2000