R.C.Suelo Nutr. Veg. 7 (3) 2007 (38-50)00000000J. Soil Sc. Plant Nutr. 7 (3) 2007 (38-50)

ARTÍCULOS ORIGINALES

ACTIVIDADES BIOLÓGICAS Y ESTABILIDAD DE AGREGADOS EN UN SUELO DEL BOSQUE TEMPLADO CHILENO BAJO DOS ETAPAS SUCESIONALES Y CAMBIOS ESTACIONALES

Biological activities and aggregates stability in a soil from Chilean temperate forest under two successional stages and seasonal changes

Marysol Alvear, Cecilia Urra, Rodrigo Huaiquilao, Marcia Astorga, Francisco Reyes

Universidad de La Frontera, Casilla 54-D, Temuco, Chile. Correspondencia: alvear.marysol@gmail.com

ABSTRACT

Soil microbial activity is affected by primary ecological variables, such as composition and density of the flora, successional stages and secondary variables, such as climatic seasons. The most important biological activities are those related to the organic matter (MO) and nutrient cycling, which allow us to detect together with some other soil physical parameters, early biochemical changes, soil compaction and biological activities originated by anthropogenic impacts. We quantified and compared a number of biological activities and the percentage of water stable aggregates under two successional stages in two growing seasons in a temperate forest of Central-Southern of Chile. The biological activities evaluated were the fluorescein diacetate hydrolysis (FDA), carbon (MBC) and nitrogen (MBN) microbial biomass and three soil enzymes activities: carboxymethyl-cellulase and B-glucosidase (both associated to carbon cycling) and acid phosphatase (related to the phosphorus cycling). In general, biological activities resulted in significant differences (p<0.05) in the two successional stages. Autumn season showed the higher values for all activities evaluated, except for MBC. In spring, the percentage of water stable aggregates was higher in both successional stages, but without significant differences between them. Our results indicate that the soil biological activities were affected by the moisture content, nutrients and MO level. In order to promote soil environmental conservation, some biological and physical indicators are very important to monitoring soil disturbance in the forest ecosystem.

Keywords: Early biological indicators, Chilean forest soils, successional stages.

RESUMEN

La actividad microbiana es afectada por variables ecológicas primarias, tales como la densidad y composición de la flora, etapa sucesional y variables secundarias, como las estaciones del año. Dentro de las actividades biológicas del suelo las más importantes están relacionadas con la materia orgánica (MO) y el ciclado de nutrientes, las que nos permiten detectar, junto a otros parámetros físicos del suelo, cambios tempranos en su bioquímica, grado de compactacion de suelos y actividades biológicas producidas por el impacto antrópico. En este estudio cuantificamos y comparamos un número de actividades biológicas y el porcentaje de agregados estables al agua bajo dos etapas sucesionales y dos estaciones de crecimiento en un bosque templado del centro-sur de Chile. Las actividades biológicas evaluadas fueron la hidrólisis de la fluoresceína diacetato (FDA), carbono (CBM) y nitrógeno (NBM) en la biomasa microbiana y la actividad de tres enzimas: carboximetilcelulasa y ß-glucosidasa, (ambas involucradas en el ciclo del carbono), y la fosfatasa acida (involucrada en el ciclo del fósforo). En general, las actividades biológicas evaluadas presentaron diferencias significativas (p<0.05) entre los dos estados sucesionales. En la estación de otoño se registraron los valores más altos para todas las actividades evaluadas, excepto para el CBM. En primavera el porcentaje de agregados estables fue mayor en ambas etapas sucesionales, no existiendo diferencias significativas entre ellas. Nuestros resultados indican que las actividades biológicas del suelo se vieron influenciadas por el contenido de humedad, nutrientes y niveles de MO. De manera de promover la conservación del medioambiente del suelo, algunos indicadores biológicos y físicos son muy importantes para monitorear la perturbación del suelo en ecosistemas forestales.

Palabras clave: Indicadores biológicos tempranos, Suelos bajo bosque nativo, etapas sucesionales.

INTRODUCCIÓN

Los bosques templados del centro-sur de Chile han experimentado grandes cambios en su área de distribución, debido especialmente, en el último siglo, a la acción humana, lo que ha repercutido, principalmente, en las propiedades del suelo, como por ejemplo, en la disminución de la fertilidad y su acidificación (Doran y Zeiss, 2000). Por lo tanto, conocer la dinámica de degradación del material vegetal acumulado en este tipo de ecosistemas, con comunidades vegetales en distintos estados de sucesión, permitiría ganar conocimiento en las áreas boscosas que aún permanecen (Arroyo et al, 1996; Salas, 2001). Cuando un ecosistema evoluciona, sus comunidades vegetales van siendo reemplazadas por otras más adaptadas a su habitat (Donoso, 1993). La duración de una determinada sucesión es variable y depende de las condiciones ambientales (Donoso, 1993). También una sucesión vegetal se desarrolla después de una perturbación (Donoso, 1993). Así la sucesión afecta al suelo donde se desarrolla ya que se producen cambios en las reservas de MO y en el crecimiento de la población microbiana (Alvear et al, 2005; Donoso, 1993). En un ecosistema maduro existe una alta diversidad de estratos arbóreos, arbustivos y herbáceos, intenso reciclaje de nutrientes y una alta diversidad y actividad de microorganismos. Los bosques remanentes del centro-sur de Chile corresponden a una sucesión secundaria ya que se originan en áreas parcialmente alteradas, debido al arrastre de sedimentos, incendios forestales y ramoneo de animales (Donoso, 1993). La actividad microbiana del suelo constituye una medida de importancia ecológica, por una parte representa el nivel de la actividad biológica del componente lábil de la MO del suelo y por otra, integra los factores del medio ambiente y su influencia sobre losciclos biogeoquímicos misma (Zagal et al, 2002). Los microorganismos del suelo son un indicador sensible para detectar la degradación de los ecosistemas, su actividad en particular se resiente, incluso, ante cambios o perturbaciones físicas y químicas leves del suelo (Alvear et al, 2007; Alvear eí a/., 2005).

Hay pocos trabajos que estudian el efecto de la sucesión vegetal sobre las actividades biológicas y físicas del suelo (Saynes et al, 2005; Valenzuela et al, 2001). El reciclaje de nutrientes está fuertemente afectado por la calidad y cantidad de material vegetal que entra al suelo (Matus et al, 2008) y por las características climáticas que también afectan la abundancia microbiana, las especies involucradas y su composición trófica (Wright y Coleman, 2000). Alvear et al. (2007), señaló que las actividades biológicas son excelentes bioindicadores de la calidad del suelo. Dada la gran cantidad de actividades biológicas descritas en la literatura, Nannipieri et al. (1995) las clasificó en dos grandes grupos; parámetros generales tales como hidrólisis de la FDA, CBM, NBM, entre otras. Los parámetros específicos son aquellos que incluyen las actividades enzimáticas hidrolíticas extracelulares involucradas en los ciclos biogeoquímicos de los nutrientes del suelo. La hidrólisis de la FDA mide solamente la biomasa microbiana activa que es la que genera esta reacción (Nannipieri et al, 2003). La determinación del C y N biomásico sirve para determinar el tamaño aproximado de la comunidad microbiana presentes en el suelo (Smith et al, 1992). Así las actividades enzimáticas pueden ser usadas como biosensores para detectar los cambios tempranos en la biología y bioquímica del suelo causados, por ejemplo, por factores ambientales. Según Gil Sotres et al, (1992) la medición simultánea de varias enzimas pueden resultar útiles y pueden señalar la fertilidad bioquímica del suelo. Por ejemplo, la carboximetilcelulasa indica el nivel de actividad de las endocelulasas o las enzimas capaces de hidrolizar enlaces glucosídicos al interior de las moléculas cristalinas de celulosa. El producto de su reacción sirve como sustrato para la ß-glucosidasa, que está involucrada en la degradación de la celulosa (Turner et al, 2002). Mientras que la enzima fosfatasa acida es la encargada de hidrolizar fósforo hasta formas inorgánicas, haciéndolo asimilable por las plantas (Criquet et al, 2004). El porcentaje de agregados estables al agua permite evaluar la calidad del suelo (Alvear et al, 2007; Aravena et al, 2007), y puede definirse como el resultado de la fuerza de unión entre las partículas elementales de los agregados del suelo siendo de gran importancia en la protección contra la pérdida de suelo por erosión (Cerda, 1998). El objetivo de este estudio fue evaluar, bajo dos etapas sucesionales y estacionales de un bosque templado del centro-sur de Chile, la variación de las actividades biológicas y el porcentaje de agregados estables al agua.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Corresponde al predio Rucamanque, situado en los 38°'39' S y 72°35' O, 376 msnm en la comuna de Temuco, Región de La Araucanía, Chile. El suelo corresponde a un Ultisol, caracterizado por la existencia de ceniza volcánicas antiguas y presencia de arcilla en los horizontes inferiores (Salas, 2001). El clima es templado-húmedo, con una precipitación media anual de 1.400 mm y 12 °C de temperatura. Las lluvias se distribuyen principalmente en invierno, dejando uno o dos meses de sequía en el verano.

Las comunidades vegetales más importantes según Ramírez et al. (1989) es la asociación Nothofago-Perseetum linguae, parcialmente caducifolia con abundancia de especies leñosas. Según Donoso, (1993), la etapa de fustal corresponde a Nothofagus obliqua (Mirb.) Oerst. con ejemplares de más de 20 metros de altura y entre 30-50 cm de diámetro a la altura de pecho (DAP) con una edad promedio de 65 años y una cobertura cercana al 78 %. La etapa fustal en Rucamanque corresponde a una superficie de 13,2 hectáreas con poca presencia de epífitas y abundantes lianas.

Esta etapa predomina en la parte alta y en sectores adyacentes a cursos de agua (Salas y García, 2006). La etapa de brinzal corresponde a la regeneración con ejemplares que tienen más de un metro de altura (Donoso, 1993), distribuida hacia la zona ecotonal que marca el límite con la etapa fustal; presenta una superficie aproximada de 2,4 hectáreas. Las especie dominante es Nothofagus obliqua (Mirb.) Oerst. con una edad promedio de aproximadamente 15 años; los individuos presentan una altura y diámetro promedio de 5 m y 8-10 cm, respectivamente, sin cobertura y ausencia de estratificación.

Recolección de las muestras de suelo

Se recolectaron cinco muestras de suelo en cada etapa sucesional durante la primavera de 2004 y otoño de 2005. Las muestras fueron tomadas a 15 cm de profundidad y luego tamizadas por 2 mm y guardadas 4^o C hasta su posterior análisis. Todos los resultados fueron expresados sobre la base de peso seco (105 °C). El análisis químico de los suelos se realizó según la Norma Chilena descrita por Sadzawka et al. (2004). Algunas propiedades se muestran en el Cuadro 1.

Diseño experimental

El diseño fue un factorial de dos sucesiones por dos estaciones. Se realizó un muestreo aleatorio dirigido, donde se extrajeron cinco muestras de suelo por etapa sucesional, Se evaluó el efecto de ambos factores sobre la hidrólisis de la FDA, CBM, NBM, las actividades ß-glucosidasa, fosfatasa acida, carboximetilcelulasa y el porcentaje de agregados. Todas las determinaciones se hicieron en triplicado.

Actividad microbiana

Hidrólisis de la FDA

Se realizó según la metodología descrita por Alvear et al. (2007). Se incubaron 1,5 g de suelo a 25° C durante 60 min. Luego de filtrar se midió en el espectrofotómetro a 490 nm. Los resultados se expresaron como Lig fluoresceína g^-1, ya que éste compuesto químico se genera por hidrólisis de lipasas y esterasas provenientes de los microorganismos vivos (Schnürer & Roswall, 1982).

Carbono y nitrógeno biomásico

Se midió según el procedimiento de fumigación-extracción de Vanee et al. (1987). El flujo de nitrógeno asociado a la biomasa se determinó de forma general a partir del nitrógeno reactivo a ninhidrina, siguiendo la técnica colorimétrica de Joergenseny Brookes (1990). Se leyó auna absorbancia de 570 nm.

Actividades enzimáticas

Actividad carboximetilcelulasa

Se utilizó el método de Schinner y von Mersi (1990), empleando carboximetilcelulosa como sustrato. La actividad de la carboximetilcelulasa se expresó en amóles de glucosa g'suelo.

Actividad ß-glucosidasa

Se evaluó según Alvear et al. (2007). Un g de suelo se hizo reaccionar con p-nitrofenil-ß-glucopiranósido, para medir espectrofotométricamente El p-nitrofenol (PNF) liberado en la reacción a 400 nm. La actividad de la enzima se expresó en amóles PNFg ^-1 h ^-1.

Actividad fosfatasa acida

Para esta evaluación se procedió de acuerdo al método descrito por Alvear et al. (2007), utilizando como sustrato de la reacción p-nitrofenilfosfato, el cual se determinó espectrofotométricamente a 400 nm. La actividad de la enzima se expresó como afmoles de p-nitrofenilfosfato g ^-1 h ^-1.

Porcentaje de agregados estables al agua

Se utilizó la técnica descrita por Borie et al (2000). Se pesaron cuatro g para cada muestra de suelo, previamente tamizada por 2 mm y se depositó sobre otro tamiz con abertura de malla 0.25 mm. Luego, se asperjó agua destilada sobre el suelo y se dejó reposar por 20 minutos. Posteriormente, el tamiz se sumergió en un recipiente con agua destilada y se agitó a 37 oscilaciones por minuto, por siete minutos. Las partículas de suelo que permanecieron sobre el tamiz correspondieron a los agregados estables. Tanto los agregados que decantaron bajo el tamiz como aquellos agregados estables se secaron por 24 horas a 105° C. El porcentaje de agregados estables se determinó según Kamper y Rossenau (1986). El suelo estudiado en ambas etapas sucesionales, presentó una cantidad de arena despreciable (datos no mostrados), por lo que no fue necesario considerarla en las ecuación.

Análisis Estadístico

Todas las actividades biológicas evaluadas cumplieron con el parámetro estadístico de normalidad. Para establecer los efectos, el CBM, NBM, hidrólisis de la FD A y %AEA, fueron sometidos a un análisis de varianza (ANDEVA) y la prueba de comparación múltiple de medias de Scheffé. Para los parámetros restantes la comparación se realizó a través de la prueba t con un nivel de significancia de 5 %.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Hidrólisis de la fluoresceína diacetato y biomasa microbiana

En primavera, el fustal presentó niveles de hidrólisis de la FDA significativamente superiores (p < 0,01) a los del brinzal, situación que se repitió en otoño (p < 0,01). Al comparar las distintas estaciones de muestreo (primavera y otoño) el fustal no presentó diferencias significativas, no así el brinzal que mostró leves diferencias (p = 0,026). La biomasa microbiana de C fluctuó entre 1.392 y 1.694 mg C kg^-1 para el brinzal y entre 1.844 y 3.099 mg C kg^-1 en el fustal (p = 0,002), (Cuadro 2). En general la biomasa de C fue dos veces superior en el fustal lo que concuerda con la mayor actividad de FDA. La biomasa microbiana de C en ambas estaciones en el brinzal fue similar pero significativamente mayor en el fustal en el muestreo de otoño (p = 0,002). Hubo una estrecha y positiva correlación entre la FDA y la CBM con un R² de 0.62 (no mostrado). Del mismo modo la biomasa nitrogenada varió entre 70 y 86 mg N kg^-1 y fue entre tres a cuatro veces superior a del fustal. También hubo una correlación positiva entre la actividad FDA y la N-BM, con un R² 0.88. Estos resultados son explicados por el aporte del material vegetal del sotobosque y del estrato arbóreo, favoreciendo una mayor fuente de nutrientes, lo que mejora las condiciones para el desarrollo y proliferación de la biomasa microbiana, especialmente de aquella que se ubica en los horizontes superficiales (Jones, 1998). No obstante las diferencias entre estaciones probablemente se deberían a la disponibilidad de C y las condiciones de humedad y temperatura del sitio (Alvear et al, 2007; Bardgett et al, 2005; Nsabimana et al, 2004). En la etapa de fustal el contenido de C y N biomásico es mayor, ya que las plantas requieren un flujo constante de nutrientes, tanto de compuestos nitrogenados como carbonados, acorde a su edad fisiológica. Además, existe una dinámica ecológica más compleja, por la biodiversidad de especies vegetales; siendo el contenido de N orgánico en la hojarasca proveniente del fustal más elevado que el encontrado en la hojarasca asociada al brinzal, donde aún predominan pastizales (datos no mostrados). Tanto Smith y Paul (1990), como Hart y Firestone (1991), señalan que el NBM es controlado por el contenido de humedad del suelo. En este estudio los niveles de humedad en ambos sitios son similares (Cuadro 1) lo que sugiere que no sería un factor determinante.

Actividades enzimáticas hidrolíticas relacionadas con ciclos biogeoquímicos

Tanto en primavera como en otoño la actividad de la enzima de carboximetilcelulasa (CMC) fue significativamente superior en el fustal (p = 0,001). En el brinzal como en el fustal, los niveles de ésta fueron significativamente mayores en otoño (p < 0,001). La actividad ß-glucosidasa, tanto en primavera como en otoño, fue significativamente superior en el fustal (p = 0,007). La fosfatasa acida en ambas estaciones fue significativamente mayor en el fustal (p = 0). (Cuadro 3).

Se piensa que debido al origen y composición cualitativa y cuantitativa, de la materia orgánica del suelo, existirían cambios en la estructura de la comunidad de los hongos celulolíticos y de los microorganismos lo que sería reflejado indirectamente en nuestros resultados. El contenido de MO y la humedad del suelo en la etapa fustal comparado con el menor aporte de hojarasca en la etapa brinzal estarían influyendo en la actividad biológica en general. Downer et al. (2001) sostienen que los sustratos orgánicos provenientes de la MO y el suelo mineral son capaces de generar una amplia diversidad de hongos y bacterias que usan la celulosa como fuente carbonada, lo cual aumenta el nivel de actividad de las enzimas que se encuentran tanto en el suelo como en el material vegetal degradado. A su vez, Deng y Tabatabai (1996) y Wittmanna et al. (2004), señalan que las actividades enzimáticas aumenta con el incremento de MO fresca y por el contenido de C del suelo, por medio del exudado de oligosacáridos y otros compuestos orgánicos provenientes de la degradación de la hojarasca. Algunas enzimas, dada la naturaleza del material, presentan un sinergismo, tal es el caso de la ß-glucosidasa con respecto a la CMC-asa (Cuadro 3). Se observa que los ambos niveles puede ser explicados ya que a medida que la CMC-asa va degradando los compuestos celulósicos se libera celobiosa, que constituye el sustrato principal para dicha enzima. Sin embargo, los niveles de 13-glucosidasa obtenidos en primavera son bastante menores a los obtenidos por otros estudios, probablemente debido al sustrato recalcitrante (Alvear et al, 2007; Alvear et al, 2005; Campbell et al, 1997), Según Rivas et al. (2007), Criquet et al. (2004), y Schneider et al. (2001), la humedad es una de las variables involucradas en la regulación de las actividades enzimáticas afectando considerablemente su producción. Esto explicaría la mayor actividad enzimática en primavera. En otoño, los niveles de humedad del suelo disminuyeron significativamente, tanto en la etapa de fustal como de brinzal, disminuyendo las actividades enzimáticas (Cuadro 1 y 3). La disponibilidad de algunos nutrientes (Cuadro 1), puede tener directa incidencia sobre las actividades biológicas y enzimáticas. Por ejemplo, la enzima fosfatasa acida disminuyó significativamente en otoño asociado a la disponibilidad de P (Perrot et al, 1990).

En la etapa de fustal, una mayor tasa de mineralización del P orgánico, con respecto a la etapa de brinzal, explicaría las diferencias en la actividad fosfatasa acida, entre ambas estaciones.

Yadav y Tarafdar (2004), señalan que la edad fisiológica de los árboles tiene directa incidencia en la actividad de las enzimas, especialmente la fosfatasa acida. En concordancia, los mayores niveles de actividad enzimática se observaron en la etapa de fustal en otoño, a excepción de la enzima fosfatasa acida. En el brinzal, en cambio, la mayor actividad en esta misma época, se relaciona con la etapa de desarrollo de las plantas.

Agregados estables al agua

El porcentaje de agregados estables al agua fue similar en otoño, en ambas etapas sucesionales 97±1.4 para brinzal y 98±1.1 para fustal, pero con un significativo descenso en primavera 75 ±2.5 y 81±2.6, respectivamente. Esto concuerda con los resultados encontrados por Hillel (1982), quien señala que la agregación del suelo puede variar en las estaciones del año. Esto se explica por varios factores entre ellos por la proliferación de hongos dada la condición de pH (Anderson y Domsh, 1980). Los hongos y sus hifas pueden ligar partículas de suelo y forzar su contacto con otros agentes cementantes. Los hongos son capaces de desarrollar interacciones benéficas con las plantas, como por ejemplo la asociación micorrízica las que secretan sustancias que mantienen la cohesión de las partículas (Guadarrama et al, 2004). Esto también ha sido descrito para la glomalina, una glicoproteina que contribuye a la unión de partículas y a la formación de los agregados estables (Millary Jastrow, 1992; Wright y Upadhyaya, 1998, Borie et al, 2000). En primavera, el claro descenso en el nivel de agregación se debería, en parte, a la tasa de degradación de la MO (Gavande, 1986) y el aumento en otoño, al descenso en la actividad global de los microorganismos del suelo (Primavesi, 1984; Gavande, 1986). Por tanto, la acción microbiana puede ser transitoria, ya que tanto las sustancias cementantes como los micelios envolventes, pueden ser atacados por la biomasa microbiana.

CONCLUSIONES

La mayoría de las actividades biológicas fueron influenciadas por las etapas sucesionales evaluadas, siendo significativamente mayores (p 0,05) en la etapa de fustal (árboles maduros) que en la brinzal (árboles jóvenes). En relación a la estacionalidad, los niveles de actividades biológicas fueron significativamente mayores en otoño (p 0,05), a excepción de la biomasa microbiana de N. En primavera, ambas etapas sucesionales presentaron un nivel de agregación similar, no existiendo diferencias significativas (p 0,05); en otoño, el %AEA desciende significativamente en ambas etapas , siendo menor en fustal, debido seguramente a cambios en la población y actividad microbiana. Las actividades biológicas resultan ser indicadores tempranos de los cambios provocados en la calidad y nivel nutricional de los suelos forestales de la Región por efecto tanto de las condiciones medioambientales como de la intervención antrópica.

AGRADECIMIENTOS

Los autores desean agradecer el financiamiento otorgado por el Proyecto DIDUFRO N° 120316. Además, agradecemos muy especialmente al Dr. Francisco Matus, Editor Asociado de esta Revista y Académico del Departamento de Ciencias Químicas de la Universidad de La Frontera por los numerosos comentarios tanto de redacción como de contenido en la versión original de este manuscrito.

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